Publicación: Developmental plasticity in anurans of an extreme environment: The inselbergs in Colombia
Resumen en inglés
Most species possess a certain degree of plasticity that enables them to persist over various conditions by adjusting their morphology, physiology, and behavior. However, some environments can be more challenging than others, and organisms may struggle to produce appropriate phenotypic responses to extreme environmental conditions. The inselbergs of the Guiana Shield in northern South America have environmental conditions that are harsh for plant life, categorizing them as microclimatic deserts. Moreover, rocky ponds in inselbergs are characterized by their shallow depth, dependence on precipitation, intense temperature fluctuations, and a high risk of desiccation. During the rainy season, these rocky ponds host numerous species of anurans that reproduce in them, providing an ideal model system to examine developmental plasticity in tropical anurans exposed to complex environments. In this PhD thesis, we aim to investigate developmental plasticity in two tropical anuran species that inhabit inselbergs in Colombia and have contrasting reproductive strategies: Leptodactylus lithonaetes, an inselberg specialist that breeds exclusively in temporary rocky ponds, and Leptodactylus fuscus, a widespread generalist found in rocky ponds, savannas, and seasonally flooded habitats. We combined laboratory experiments, pond characterization, locomotor performance assessments, and genomic analyses to understand how various ecological pressures (e.g., desiccation risk, temperature, and predation) and their interactions influence the plastic responses of larvae and recently metamorphosed froglets. In Chapter 1, we examined the plastic response of Leptodactylus lithonaetes tadpoles to different levels of desiccation risk under controlled conditions. We evaluated changes in developmental rate, tadpole morphology (body size and body length), and locomotor performance (acceleration). Contrary to expectations based on studies of temperate species, tadpoles exposed to drying conditions did not accelerate their development. Instead, they exhibited a significantly larger body size and greater body mass compared to those in constant conditions. Moreover, tadpoles in dry conditions showed enhanced locomotor performance, suggesting a compensatory growth strategy that may facilitate escape from drying ponds and possibly reflecting the semi-terrestrial nature of tadpoles. In Chapter 2, we investigated how gene flow, environmental heterogeneity, and evolutionary history influence developmental plasticity to desiccation risk among L. lithonaetes populations along a geographical and bioclimatic gradient. Genetic analyses of nine populations revealed significant genomic differentiation, particularly in southern populations that exhibited lower heterozygosity and evidence of historical bottlenecks. A common-garden experiment with four populations exposed to two drying regimes showed that tadpoles did not adaptively accelerate development in response to desiccation; instead, they reached metamorphosis at smaller sizes. A clinal pattern emerged: northern populations had higher survival and smaller reductions in body size and mass under desiccation, while southern populations experienced higher mortality and greater reductions in body size and mass, suggesting maladaptive responses likely driven by genetic impoverishment. In Chapter 3, we focused on Leptodactylus fuscus to examine how environmental stressors interact to shape developmental trajectories. In a fully factorial experiment, tadpoles were exposed to combinations of temperature, desiccation risk, and predator cues. We measured survival, developmental time, body size, lipid reserves, and post-metamorphic locomotor performance to assess whether interactions between factors were additive, synergistic, or antagonistic. Tadpoles did not adjust their developmental rate in response to any factor. Temperature had the strongest positive effect on larval body mass, size, fat bodies, and locomotor performance. In contrast, risk of pond drying negatively affected mass, size, and snout length at metamorphosis. Predator cues had minimal effects, showing only an antagonistic interaction with temperature regarding locomotor performance. The remaining interactions among ecological factors on metamorphic traits were additive. Developmental canalization may relate to the reproductive mode of L. fuscus, which involves a terrestrial foam-nest phase that may reduce the selection for plasticity. However, limited plasticity in developmental rate could constrain responses to climate change involving higher temperatures and shorter hydroperiods. Overall, the results of this thesis highlight the diversity and complexity of developmental plasticity in tropical amphibians facing extreme environmental pressures. The findings emphasize that plasticity is context-dependent, shaped by ecological constraints, life-history traits, and genetic backgrounds. Our results also stress the importance of continuing to study phenotypic plasticity in complex, more realistic scenarios and expanding the range of species studied to include tropical species and those with different reproductive modes.
Resumen en español
La mayoría de las especies cuentan con un cierto grado de plasticidad que les permite persistir en diversas condiciones ambientales mediante el ajuste de su morfología, fisiología y comportamiento. Sin embargo, algunos ambientes pueden ser más desafiantes que otros, y los organismos pueden tener dificultades para producir respuestas fenotípicas apropiadas ante condiciones ambientales extremas. Los inselbergs del Escudo Guayanés, en el norte de América del Sur, presentan condiciones ambientales que resultan adversas para la vida vegetal, y han sido categorizados por algunos autores como desiertos micro climáticos. Además, las charcas rocosas de los inselbergs se caracterizan por ser poco profundas, depender de la precipitación, y por presentar intensas fluctuaciones de temperatura y un alto riesgo de desecación. Durante la temporada de lluvias, estas charcas se llenan de agua y albergan numerosas especies de anuros que se reproducen en ellas, proporcionando un sistema modelo ideal para examinar la plasticidad del desarrollo en anuros tropicales expuestos a ambientes complejos. En esta tesis doctoral, nos propusimos investigar la plasticidad del desarrollo en dos especies tropicales de anuros que habitan inselbergs en la región de la Orinoquía en Colombia y que presentan estrategias reproductivas contrastantes: Leptodactylus lithonaetes, una especie especialista de inselbergs que se reproduce exclusivamente en charcas rocosas temporales, y Leptodactylus fuscus, un generalista ampliamente distribuido que se encuentra en charcas rocosas, sabanas y hábitats estacionalmente inundables. Combinamos experimentos de laboratorio, caracterización de las charcas, evaluaciones de desempeño locomotor y análisis genómicos para comprender cómo diversas presiones ecológicas (por ejemplo, riesgo de desecación, temperatura y depredación) y sus interacciones influyen en las respuestas plásticas de las larvas y de los metamorfos. En el Capítulo 1, examinamos la respuesta plástica de los renacuajos de Leptodactylus lithonaetes frente a diferentes niveles de riesgo de desecación en condiciones controladas. Evaluamos cambios en la tasa de desarrollo, la morfología de los renacuajos (tamaño y longitud corporal) y el desempeño locomotor (aceleración). Contrario a lo reportado en estudios de especies de zonas templadas, los renacuajos expuestos a condiciones de bajada de agua no aceleraron su desarrollo. En cambio, presentaron un tamaño corporal y una masa significativamente mayores en comparación con los de condiciones constantes. Además, los renacuajos en condiciones secas mostraron un mejor desempeño locomotor, lo que sugiere una estrategia de crecimiento compensatorio que podría facilitar el escape de charcas que se están secando, posiblemente reflejando la naturaleza semi-terrestre de los renacuajos. En el Capítulo 2, investigamos cómo el flujo génico, la heterogeneidad ambiental y la historia evolutiva influyen en la plasticidad del desarrollo frente al riesgo de desecación a lo largo de un gradiente geográfico y bioclimático en poblaciones de L. lithonaetes. Los análisis genéticos de nueve poblaciones revelaron una diferenciación genómica significativa, particularmente en las poblaciones del sur, que mostraron menor heterocigosidad y evidencia de cuellos de botella históricos. A partir de un experimento de ambiente común con cuatro poblaciones expuestas a dos regímenes de desecación, encontramos que los renacuajos no aceleraron su desarrollo de manera adaptativa en respuesta a la desecación; en cambio, alcanzaron la metamorfosis con un menor tamaño corporal y un menor peso. Además, encontramos un patrón clinal: las poblaciones del norte tuvieron una mayor supervivencia y una menor reducción del tamaño corporal en el tratamiento de bajada de agua, mientras que las del sur experimentaron mayor mortalidad, desarrollo más lento y una mayor reducción de tamaño, lo que sugiere respuestas maladaptativas probablemente inducidas por el empobrecimiento genético. En el Capítulo 3, nos enfocamos en la especie Leptodactylus fuscus para evaluar cómo interactúan ciertos estresores ambientales y moldean las trayectorias de desarrollo. En un experimento completamente factorial, los renacuajos fueron expuestos a combinaciones de temperatura, riesgo de desecación y señales químicas de depredadores. Medimos la supervivencia, el tiempo de desarrollo, el tamaño corporal, las reservas lipídicas y el desempeño locomotor postmetamórfico, con el objetivo de determinar si las interacciones entre factores eran aditivas, sinérgicas o antagónicas. Los renacuajos no modificaron su tasa de desarrollo frente a ninguno de los factores. La temperatura tuvo el efecto más fuerte, afectando positivamente el tamaño corporal, masa, reservas de grasa y desempeño locomotor. En cambio, el riesgo de desecación afectó negativamente el tamaño, la masa y la longitud del hocico en la metamorfosis. Las señales de depredadores tuvieron efectos mínimos, excepto por una interacción antagónica con la temperatura en el desempeño locomotor. Las demás interacciones entre factores ecológicos fueron aditivas. Estos resultados sugieren que la canalización en la tasa de desarrollo podría estar asociada al modo reproductivo de L. fuscus, que incluye una fase inicial en nidos de espuma terrestre. No obstante, esta plasticidad limitada podría restringir la capacidad de respuesta de la especie ante amenazas del cambio climático, como el aumento de la temperatura y la reducción de la duración de cuerpos de agua temporales. En conjunto, nuestros resultados resaltan la complejidad de la plasticidad en el desarrollo de anfibios tropicales. Nuestros hallazgos enfatizan que la plasticidad depende del contexto y está moldeada por restricciones ecológicas, rasgos de historia de vida y la diversidad genética de las poblaciones. Además, resaltamos la necesidad de incluir más especies tropicales con modos reproductivos más diversos.
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